Departament Współpracy z Samorządem Terytorialnym będzie przede wszystkim współpracował ze stroną samorządową Komisji Wspólnej Rządu i Samorządu Terytorialnego oraz koordynował współpracę innych departamentów z jednostkami samorządu terytorialnego i ich organizacjami. Ponadto należeć będą do niego sprawy związane z subwencją oświatową i jej podziałem między jednostkami samorządu terytorialnego.